Driver și-a făcut debutul pe Broadway în Mrs. Warren's Profession (2010) și a apărut ulterior în Man and Boy (2011). A câștigat recunoaștere cu un rol secundar în seria de comedie-dramă HBO Girls (2012–2017), pentru care a primit trei nominalizări consecutive la premiile Primetime Emmy. Driver și-a început cariera cinematografică în roluri secundare în Lincoln (2012) al lui Steven Spielberg, Frances Ha (2012) al lui Noah Baumbach și Inside Llewyn Davis (2013) al fraților Coen. A câștigat Cupa Volpi pentru Cel Mai Bun Actor pentru rolul său principal în drama Hungry Hearts (2014) și a jucat ca poet în Paterson (2016) al lui Jim Jarmusch, ca misionar în epica religioasă Silence (2016) a lui Scorsese și în comedia de jaf Logan Lucky (2017) a lui Steven Soderbergh.
Driver a câștigat o recunoaștere mai largă pentru interpretarea lui Ben Solo / Kylo Ren în trilogia de sequel-uri Star Wars (2015–2019). În 2019, s-a întors pe scenă în reluarea de pe Broadway a piesei Burn This, pentru care a fost nominalizat la premiul Tony pentru Cel Mai Bun Actor într-o Piesă. A obținut nominalizări consecutive la premiile Oscar; Cel Mai Bun Actor în Rol Secundar pentru BlacKkKlansman (2018) al lui Spike Lee și Cel Mai Bun Actor pentru Marriage Story (2019) al lui Noah Baumbach. În 2021, a jucat în musicalul Annette și în două filme regizate de Ridley Scott, drama medievală The Last Duel și drama criminală House of Gucci.
Driver este veteran al Corpului Marinilor Statelor Unite. De asemenea, este fondatorul Arts in the Armed Forces, o organizație non-profit care oferă programe artistice gratuite membrilor activi ai forțelor armate americane, veteranilor, personalului de suport militar și