Născut în Derby, Derbyshire, Anglia, Dexter a părăsit școala la vârsta de paisprezece ani pentru a servi în armata britanică în timpul celui de-al Doilea Război Mondial. După război, a început să lucreze ca actor de scenă înainte de a se îndrepta spre producția și regia de spectacole pentru companii de repertoriu. În 1957, a fost numit regizor asociat al English Stage Company, cu sediul la Royal Court.
Primul său mare succes a fost producția Roots, în 1959, care a adus-o pe Joan Plowright în prim-plan. A continuat să regizeze Toys in the Attic (cu Wendy Hiller, 1960) și Saint Joan (1963). În 1964, a fost numit regizor asociat al Teatrului Național din Marea Britanie și a produs The Royal Hunt of the Sun (1964).
În acel an, a regizat și Othello, cu Sir Laurence Olivier, Maggie Smith și Frank Finlay. A fost considerat un succes extraordinar. RCA a înregistrat o versiune audio, iar anul următor, Stuart Burge a realizat un film al producției (acum disponibil pe DVD) pentru BHE Films.
Dexter a continuat cu Hamlet (cu muzică de Conrad Susa, 1969), Equus (unul dintre triumfurile sale, 1973), The Party de Trevor Griffiths (ultima apariție pe scenă a Lordului Olivier, 1973), Phaedra Britannica (cu prietena sa, Diana Rigg, 1975), The Merchant (cunoscut și sub numele de Shylock, 1977), As You Like It (cu muzică de Harrison Birtwistle, 1979), Life of Galileo (cu Sir Michael Gambon, 1980), The Glass Menagerie (cu Jessica Tandy, 1983) și Julius Caesar (1988). Ultimul său mare succes a fost M. Butterfly (1988), pe Broadway, iar anul următor, a pus în scenă Die Dreigroschenoper acolo (cu Sting în rolul lui Macheath), care a fost ultima sa producție.
Debutul său în lungmetraj a fost The Virgin Soldiers (cu Lynn Redgrave, 1969). Al doilea său film a fost The Sidelong Glances of a Pigeon Kicker (cunoscut și sub numele de Pigeons, cu Elaine Stritch, 1970); al tre