Abraham a debutat pe Broadway în piesa din 1968 The Man in the Glass Booth. A primit Premiul Obie pentru Performanță Remarcabilă pentru rolurile sale în Uncle Vanya de Anton Cehov (1984) și The Merchant of Venice de William Shakespeare (2011). S-a întors pe Broadway în reluarea comediei lui Terrence McNally It's Only a Play (2014), primind o nominalizare la Premiul Drama Desk pentru Actor Remarcat într-o Piesă.
A apărut în multe roluri, atât principale, cât și secundare, în filme precum All the President's Men (1976), Scarface (1983), The Name of the Rose (1986), Last Action Hero (1993), Mighty Aphrodite (1995), Dillinger and Capone (1995), Star Trek: Insurrection (1998), Finding Forrester (2000), Inside Llewyn Davis (2013), The Grand Budapest Hotel (2014), Isle of Dogs (2018) și How to Train Your Dragon: The Hidden World (2019).
A fost un membru constant al distribuției în serialul dramatic de la Showtime Homeland (2012–2018), care i-a adus două nominalizări la Premiul Primetime Emmy pentru Actor Invitat Remarcat într-un Serial Dramatic. De asemenea, a jucat în Louie (2011–2014), Mythic Quest (2020–2021), Moon Knight (2022) și The White Lotus (2022), acesta din urmă aducându-i nominalizări pentru Premiul Golden Globe și Premiul Primetime Emmy.
Descrierea de mai sus provine din articolul Wikipedia F. Murray Abraham, licențiat sub CC-BY-SA, lista completă a contributorilor pe Wikipedia.