Deși Carpenter a lucrat în numeroase genuri de film în cariera sa de patru decenii, numele său este cel mai frecvent asociat cu horror-ul și științifico-fantasticul.
Cele mai multe filme din cariera lui Carpenter au fost inițial eșecuri comerciale și critice, cu excepțiile notabile Halloween (1978), The Fog (1980), Escape from New York (1981) și Starman (1984).
Cu toate acestea, multe dintre filmele lui Carpenter din anii '70 și '80 au ajuns să fie considerate clasice de cult, iar el a fost recunoscut ca un cineast influent. Clasicele de cult pe care le-a regizat Carpenter includ: Dark Star (1974), Assault on Precinct 13 (1976), The Thing (1982), Christine (1983), Big Trouble in Little China (1986), Prince of Darkness (1987), They Live (1988) și In the Mouth of Madness (1995).
Filmele sale sunt caracterizate prin iluminare și fotografie minimalistă, camere statice, utilizarea steadicam-ului și coloane sonore sintetizate distinctive. Carpenter este, de asemenea, notabil pentru că a compus sau co-compus majoritatea muzicii filmelor sale; unele dintre ele sunt acum considerate cult, cu tema principală din Halloween fiind considerată parte a culturii populare. Muzica sa este, în general, sintetizată cu acompaniament de pian și atmosfere. A lansat primul său album de studio, Lost Themes, în 2015 și a câștigat, de asemenea, un premiu Saturn pentru cea mai bună muzică pentru Vampires (1998).
Carpenter este un susținător vocal al filmării în format widescreen, iar toate filmele sale de teatru (cu excepția lui Dark Star și The Ward) au fost filmate anamorphic cu un raport de aspect de 2.35:1 sau mai mare. The Ward a fost filmat în Super 35, fiind prima dată când Carpenter a folosit acest sistem. Carpenter a declarat că simte că formatul anamorphic de 35mm Panavision este „cel mai bun sistem de filmare existent”, preferându-l față de filmul digital și 3D. Multe dintre filmele lui Carpenter au fost relansate pe DVD ca ediții speciale cu numeroase caracteristici bonus.
Carpenter a fost subiectul filmului documentar John Carpenter: The Man and His Movies și al retrospectivei American Cinematheque din 2002 a filmelor sale. În plus, în 2006, Biblioteca Congresului