Jones și-a făcut debutul în film în drama de epocă a lui Sally Potter, Orlando, în 1992. A apărut în roluri minore în filme precum Naked (1993), Les Misérables (1998), Ever After (1998), Finding Neverland (2005) și Mrs Henderson Presents (2005). A câștigat aprecieri critice pentru rolul său principal ca Truman Capote în biopicul Infamous (2006). De atunci, a lucrat ca actor de caracter în filme precum drama biografică Amazing Grace (2006) a lui Michael Apted, drama The Painted Veil (2006) a lui John Curran, satira politică W. (2008) a lui Oliver Stone, drama politică Frost/Nixon (2008) a lui Ron Howard, thrillerul de spionaj din perioada Războiului Rece Tinker Tailor Soldier Spy (2011), My Week with Marilyn (2011) al lui Simon Curtis, drama psihologică Berberian Sound Studio (2012), comedia de război Dad's Army (2016) și drama de război Journey's End (2017).
De asemenea, este cunoscut pentru interpretările sale vocale ca Dobby, elfii casei, în filmele Harry Potter (2002–2011), Aristides Silk în Aventurile lui Tintin (2011) și Bufnița în Christopher Robin de la Disney (2018). Este, de asemenea, cunoscut pentru rolurile sale în francizele de succes, cum ar fi Claudius Templesmith în The Hunger Games (2012) și The Hunger Games: Catching Fire (2013), Arnim Zola în filmele din Universul Cinematic Marvel (MCU) Captain America: The First Avenger (2011) și Captain America: The Winter Soldier (2014), împrumutându-și vocea personajului și în seria de televiziune Disney+ What If...? (2021), precum și ca Mr. Eversoll în Jurassic World: Fallen Kingdom (2018).
Meritele sale în televiziune includ Doctor Who (2010), miniseria Titanic a lui Julian Fellowes (2012), Agent Carter din MCU (2015) și Wayward Pines (2015–2016). A fost nominalizat la un premiu Golden Globe pentru Cel Mai Bun Actor – Miniserie sau Film de Televiziune pentru rolul său ca Alfred Hitchcock în filmul de televiziune HBO The Girl (2012) și a câștigat un BAFTA pentru Cea Mai Bună Comedie Masculină pentru rolul său din