A lucrat în industria de divertisment încă din anii 1990, apărând în mai mult de două duzini de filme. A jucat în trei filme ale lui Wes Anderson, având un rol principal în Bottle Rocket (1996), iar alte credite notabile includ Rushmore (1998), The Royal Tenenbaums (2001), The Big Bounce (2004), Fever Pitch (2005), Idiocracy (2006), Church Ball (2006), Whip It! (2009), Hall Pass (2011), Druid Peak (2014) și Time Trap (2017).
Colaborează adesea cu frații săi, atât ca actor, cât și ca regizor. În 2005, el și fratele său Luke au regizat The Wendell Baker Story, în care a jucat Luke (în rolul principal) și fratele Owen.